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As Galerias da Academia constituem uma importante coleção de pinturas venezianas do  século XIV ao XVIII , com obras primas famosas de maestros como  Bellini, Giorgione, Carpaccio, Tiziano, Tintoretto, Veronese e Tiepolo.

Com a suspesão das congregações religiosas e das magistraturas públicas venezianas, foram confiscadas muitas obras de arte. Uma seleção foi enviada à sede do poder central de Paris, para serem expostas no Louvre.

Em Veneza muitas pinturas de alta qualidade, principalmente da escola local do século XIV ao XVIII , ficaram protegiadas das perdas e vendas na pinacoteca da Academia, que tinha como função principal recolher material didatico para a formação de jovens artistas. Ao tentar garantir uma visão geral da arte nacional, a Academia tentou comprar obras de outras grandes escolas de pintura italianas, mas no final do século, preferiram dar privilégio à produção de sua região.

A Academia dos Pintores e Escultores de Veneza, criada em 1750, tinha como sede o Fonteghetto della Farina in San Marco, mas em 1807 o governo napoleônico escolheu como sede da Academia das Belas Artes de Veneza o compêndio da Caritá (da Caridade), formado pela antiga igreja de Santa Maria da Caridade, do Convento dos Canônicos Lateranenses e da Escola grande de Caridade.

Em 5 de novembro de 1807 abriu-se uma nova sede da escola e em 10 de agosto de 1817 a pinacoteca foi aberta ao público. Os primeiros núcleos de coleções eram constituidos por obras transferidas da velha Academia, algumas pinturas da Escola da Caridade e a coleção de gessos Farsetti. Algumas pinturas foram devolvidas a França, outras foram retiradas, por medida de segurança, por igrejas venezianas como a de San Giobbe. O museu ampliou suas coleções com a chegada de financiamentos privados e as doações comprando obras significativas.

O projeto de ampliação começou em 1819 e terminou em 1856. Construiram-se dois grandes salões no lado esquerdo do convento paladiano e entre os ambientes foram colocadas quatro colunas de mármore. Em 1829 ampliou-se o convento e em 1830 foram substituidos na fachada os símbolos da Caridade  com os da Academia. A grande aula no terreo foi dividida para dar à Galeria uma entrada independente da Escola.

Em 13 de Maio de 1882 a Galeria da Academia e a Escola ficaram independentes uma da outra. Em 1895 foram reorganizadas radicalmente as galerias. Foram eliminados os artistas de 1800 e tentaram expor obras em ordem cronológica. As pinturas de 1400 foram compactadas entre elas e algumas coleções foram organizadas em forma de poligonos para dar uma idéia de continuidade pitorica. As Galerias tornaram-se independentes definitivamente da Escola e da Accademia em março de 1906. 

Entre 1945 e 1948 as pinturas foram selecionadas e as molduras não origianais foram removidas, expostas na altura dos olhos do visitante e organizadas seja do ponto de vista estilistico que cronológioco. O projeto de reorganização das salas continuou até os anos 50 sob supervisão de Carlo Scarpa, revelando uma grande coerência formal, criando um rigor artístico nunca visto antes.

A ligação das Galerias da Academia com a cidade de Veneza é muito importante: as salas contém muitas obras de arte que provem de igrejas, escolas e magistraturas públicas, que ajudam os visitantes a compreender o significado que o pintor  trasmitia numa determinada obra. Em alguns casos, as obras de arte expostas nas Galerias são a única prova da esistência de igrejas que foram demolidas no periodo napoleonico e  alguns dos quadros mais famosos de casas privadas foram doados por ilustres colecionadores venezianos. A diretoria do museu continua a incrementar suas coleções comprando obras através de orgãos competentes do setor.