La création des Musées du Capitole remonte à 1471, lorsque le pape Sixte IV fit don au peuple de Rome d’un ensemble de statues en bronze d’une grande valeur symbolique. Les collections sont étroitement liées à la ville de Rome, et la plupart des œuvres exposées proviennent de la ville elle-même.

La configuration générale de la collection a été modifiée dans la seconde moitié du XVIe siècle, lorsque le musée a acquis un important ensemble de sculptures à la suite de la décision du pape Pie V de débarrasser le Vatican des images « païennes » : des œuvres d’art remarquables sont venues enrichir les collections, ajoutant ainsi une dimension esthétique à leur caractère jusqu’alors essentiellement historique.

Dans le cadre des travaux de reconstruction globale des Musées du Capitole, des fouilles archéologiques ont débuté en octobre 1998 dans le Jardin romain (à l’intérieur du Palazzo dei Conservatori). Elles avaient pour objectif de mettre au jour des vestiges antiques avant que la zone ne soit transformée en espace d’exposition couvert.
Les fouilles ont mis au jour quelques-uns des impressionnants murs de fondation en blocs de taille du temple capitolin de Jupiter, partiellement mis au jour lors de fouilles antérieures, ce qui a permis de clarifier certains détails de la construction du temple.

Les salles actuellement fermées au public et situées sous la terrasse Caffarelli faisaient partie du parcours du musée Mussolini, aménagé selon des critères strictement scientifiques en dix salles et inauguré en 1925, comme le rappelle encore l'épigraphe apposée sur le palais Caffarelli, qui borde le belvédère du même nom.