El origen de los Museos Capitolinos se remonta a 1471, cuando el papa Sixto IV donó al pueblo de Roma un conjunto de estatuas de bronce de gran valor simbólico. Las colecciones están estrechamente vinculadas a la ciudad de Roma, y la mayoría de las piezas expuestas proceden de la propia ciudad.

La disposición general de la colección se modificó en la segunda mitad del siglo XVI, cuando el museo adquirió un importante conjunto de esculturas tras la decisión del papa Pío V de eliminar del Vaticano las imágenes «paganas»: la incorporación de notables obras de arte enriqueció las colecciones, añadiendo así una dimensión estética a su carácter, hasta entonces generalmente histórico.

Como parte de las obras generales de reconstrucción de los Museos Capitolinos, en octubre de 1998 comenzaron las excavaciones arqueológicas en el Jardín Romano (en el interior del Palazzo dei Conservatori). Su objetivo era encontrar vestigios de ruinas antiguas antes de que la zona se transformara en un espacio expositivo cubierto.
Las excavaciones sacaron a la luz algunos de los impresionantes muros de cimentación, construidos con bloques de desecho, del templo capitolino de Júpiter, parcialmente descubiertos en excavaciones anteriores, lo que permitió aclarar algunos detalles de la construcción del templo.

Las salas, actualmente cerradas al público y situadas debajo de la terraza de Caffarelli, formaban parte del recorrido del Museo de Mussolini, organizado según criterios estrictamente científicos en diez salas e inaugurado en 1925, tal y como aún hoy recuerda la inscripción que se encuentra junto al palacio de Caffarelli, que linda con el belvedere del mismo nombre.