A criação dos Museus Capitolinos remonta a 1471, quando o Papa Sisto IV doou ao povo de Roma um conjunto de estátuas de bronze de grande valor simbólico. As coleções estão intimamente ligadas à cidade de Roma, e a maioria das peças expostas provém da própria cidade.

A disposição geral da coleção foi alterada na segunda metade do século XVI, quando o museu adquiriu um importante conjunto de esculturas na sequência da decisão do Papa Pio V de livrar o Vaticano de imagens «pagãs»: obras de arte notáveis vieram enriquecer as coleções, acrescentando assim uma dimensão estética à sua natureza, até então geralmente histórica.

No âmbito dos trabalhos gerais de reconstrução dos Museus Capitolinos, tiveram início, em outubro de 1998, as escavações arqueológicas no Jardim Romano (no interior do Palazzo dei Conservatori). Estas tinham como objetivo encontrar vestígios de ruínas antigas antes de a área ser transformada num espaço de exposição coberto.
As escavações trouxeram à luz algumas das impressionantes paredes de fundação em blocos de resíduos do templo capitolino de Júpiter, parcialmente descobertas em escavações anteriores, o que permitiu esclarecer alguns dos detalhes da construção do templo.

As salas atualmente fechadas ao público e situadas por baixo do terraço Caffarelli faziam parte do conjunto do Museu de Mussolini, organizado de acordo com critérios estritamente científicos em dez salas e inaugurado em 1925, como ainda hoje recorda a epígrafe exibida junto ao palácio Caffarelli, que delimita o Belvedere com o mesmo nome.