История создания Капитолийских музеев восходит к 1471 году, когда папа Сикст IV подарил народу Рима группу бронзовых статуй, имеющих огромное символическое значение. Коллекции тесно связаны с городом Римом, и большинство экспонатов происходит из самого города.

Общая структура коллекции претерпела изменения во второй половине XVI века, когда музей пополнился значительной группой скульптур в результате решения папы Пия V избавить Ватикан от «языческих» изображений: появление выдающихся произведений искусства обогатило коллекции, придав их до того времени преимущественно историческому характеру эстетическое измерение.

В рамках общей реконструкции Капитолийских музеев в октябре 1998 года начались археологические раскопки в Римском саду (внутри Палаццо деи Консерватори). Их целью было обнаружить следы древних руин до того, как эта территория будет преобразована в крытое выставочное пространство.
Раскопки позволили обнаружить несколько впечатляющих фундаментных стен из облицовочных блоков Капитолийского храма Юпитера, частично раскопанного в ходе предыдущих раскопок, что дало возможность уточнить некоторые детали конструкции храма.

Залы, которые в настоящее время закрыты для посетителей и расположены ниже террасы Каффарелли, входили в экспозицию Музея Муссолини, организованную в соответствии со строго научными критериями в виде десяти залов и открытую в 1925 году, о чём до сих пор напоминает эпиграф, размещённый рядом с дворцом Каффарелли, граничащим с одноимённым Бельведером.