卡比托利欧博物馆的创立可追溯至1471年，当时教皇西斯都四世向罗马人民捐赠了一组具有重大象征意义的青铜雕像。这些藏品与罗马城有着密切的联系，大部分展品均源自罗马市内。

16世纪下半叶，随着教皇庇护五世决定清除梵蒂冈内的“异教”图像，博物馆获得了一批重要的雕塑作品，藏品的整体布局因此发生了变化：这些杰出的艺术品丰富了馆藏，为此前主要具有历史性质的藏品增添了美学维度。

作为卡比托利欧博物馆整体重建工程的一部分，1998年10月，罗马花园（位于保守党宫内）的考古发掘工作正式启动。其目的是在该区域被改造成带顶棚的展览空间之前，寻找古代遗迹的证据。
此次发掘揭露了卡比托利欧朱庇特神庙部分由尾矿石块砌成的宏伟地基墙——这些墙体在早前的发掘中曾被部分发现——这使得人们得以厘清该神庙建筑结构的某些细节。

目前不对公众开放、位于卡法雷利露台下方的这些房间，曾是墨索里尼博物馆的一部分。该博物馆按照严格的科学标准将展品分设于十个展厅中，并于1925年正式开放——正如卡法雷利宫旁、紧邻同名贝尔维德雷观景台的题词至今仍所记载的那样。